En 1464, una disputa por la sucesión estalló sobre el propio shogunato . El Shogun , Ashikaga Yoshimasa , estaba considerando la posibilidad de retirarse. Hosokawa apoyó el hermano del Shogun, Ashikaga Yoshimi como sucesor , y así Yamana decidió apoyar Ashikaga Yoshihisa , el pequeño hijo del Shogun . Tras reunir fuerzas durante años, en 1466 las dos partes comenzaron escaramuzas..

En 1467, estallaron las conocidas Guerras Onin:, ambos hombres comenzaron a preparar más seriamente por el conflicto que se avecina ; buscaban casas de seguridad y planificaban la lucha en las calles. Yamana tomó la residencia del Shogun Yoshimi , consiguiendo que Hosokawa no pudiera llegar hasta él y conviertiéndolo en un rehen.

Al ver que la guerra abierta en la capital se extendería a las provincias, el Shogun declaró que el primero en hacer un ataque dentro de la ciudad se convertiría en un rebelde en contra del shogunato , y enemigo del Estado . Por lo tanto , durante varios meses el conflicto se calmó y ninguna de las partes se mostraron dispuestas a hacer un movimiento . 

Finalmente, en marzo de 1467, la casa de un oficial de Hosokawa fue destruido por el fuego. Después de varios ataques más leves y maniobras políticas, en mayo, Hosokawa atacó abiertamente la mansión de uno de los generales de Yamana . Sin embargo , Yamana , no Hosokawa , fue etiquetado como un rebelde y enemigo del Estado . Algunos de los seguidores de Yamana desertaron , uniéndose al lado moralmente superior de Hosokawa , pero muchos más se cambiaron de bando como resultado de la labor de los emisarios de Hosokawa a las provincias donde Yamana y sus aliados sacaron sus ejércitos .

Por el Año Nuevo de 1468, casi un año desde que comenzó la guerra , la lucha decayó . Durante gran parte de ese año , las dos fuerzas participan en concursos flagrantes y salidas limitadas , tanto el deseo de reconstruir y actuar sólo a la defensiva. Ambos pasaron los próximos años en un conflicto político, no militar, y en 1469 , el Shogun llamado Yoshihisa , hijo de Yoshimi, pasó a ser su heredero. Pero Hosokawa estaba cansado de la batalla, y deseaba la paz . La paz se había hecho, y unos años más tarde, en 1473, murió tanto Hosokawa y Yamana .

La Guerra Onin fue el catalizador que provocó el largo período de la historia japonesa conocido como Sengoku Jidai la , la "Era del País en Guerra " siglo. Lo que originalmente era una disputa entre un padre y su hijo-en- ley se convirtió en una guerra de once años que destrozó la otrora gran ciudad de Kyoto y provocó una era de derramamiento de sangre que es famoso hasta nuestros días.